Tiền nhiệm của Capcom, tập đoàn I.R.M, được thành lập vào ngày 30 tháng 5 năm 1979 bởi Kenzo Tsujimoto. Tsujimoto vẫn là chủ tịch của Irem Corporation khi ông sáng lập ra IR.M. Tsujimoto làm việc đồng thời ở cả hai công ty cho đến khi rời khỏi công ty vào năm 1983.[7] 

Các công ty ban đầu đã sinh ra nhánh Nhật Bản của Capcom là I.R.M cũng như công ty con Japan Capsule Computers Co., Ltd., cả hai đều tập trung cho việc sản xuất và phân phối các máy trò chơi điện tử. Hai công ty đã được đổi tên thành Sambi Co., Ltd. vào tháng 9 năm 1981, trong khi Capcom Co., Ltd. lần đầu tiên được thành lập vào ngày 11 tháng 6 năm 1983 bởi Kenzo Tsujimoto, với mục đích tiếp quản bộ phận kinh doanh nội bộ.[8]

Vào tháng 1 năm 1989, công ty liên kết cũ Capcom Co., Ltd. sáp nhập với Sambi Co., Ltd, và kết quả là ra chi nhánh của Nhật Bản hiện tại. Cái tên Capcom là từ bị cắt bớt của "Capsule Computers", một thuật ngữ được công ty đưa ra để mô tả các máy game thùng sản xuất trong những năm đầu, được thiết kế để tách rời khỏi các máy tính cá nhân đang trở nên phổ biến tại thời điểm đó. Từ capsule từ ám chỉ cách Capcom so sánh phần mềm trò chơi của mình với "một viên nang gói trọn niềm vui chơi game", cũng như mong muốn bảo vệ tài sản trí tuệ của mình với vỏ ngoài cứng, ngăn chặn các bản sao bất hợp pháp và bắt chước kém.

Trong khi sản phẩm đầu tiên của Capcom là Little League hoạt động bằng xèng từ tháng 7 năm 1983, trò chơi video thực sự đầu tiên, tựa game thùng Vulgus, được phát hành vào tháng 5 năm 1984. Bắt đầu với việc đưa trò chơi 1942 lên Nintendo Entertainment System vào tháng 12 năm 1985, công ty tham gia vào thị trường trò chơi điện tử tại gia, và trở thành phân khúc kinh doanh chính vài năm sau đó. Capcom đã tạo ra 15 loạt game bán chạy lên đến triệu bản, thành công nhất trong số đó là Resident Evil.[9]

Capcom đã được ghi nhận là nhà phát hành lớn cuối cùng cam kết chỉ phát hành 2D, mặc dù điều này không hoàn toàn do họ lựa chọn. Cam kết của công ty đối với Super Nintendo Entertainment System khiến họ tụt hậu so với các nhà phát hành hàng đầu khác trong việc phát triển các bảng trò chơi 3D. Ngoài ra, đồ họa 2D theo phong cách phim hoạt hình được thấy trong các trò chơi như Darkstalkers: The Night Warriors và X-Men: Children of the Atom đã trở nên nổi tiếng, dẫn đến việc Capcom chấp nhận như một phong cách độc quyền và sử dụng nó trong nhiều trò chơi hơn.

Năm 1994, Capcom đã biến loạt game chiến đấu Street Fighter thành một bộ phim cùng tên. Trong khi thành công về mặt thương mại, công ty lại bị phê phán gay gắt. Năm 2002 phim dựa theo loạt Resident Evil phải đối mặt với những lời chỉ trích tương tự nhưng vẫn thành công tại các rạp. Công ty xem những bộ phim như một cách để tăng doanh thu cho các trò chơi video của mình. [10]

Capcom hợp tác với Nyu Media vào năm 2011 để phát hành và phân phối các trò chơi độc lập (dōjin soft) mà Nyu đã bản địa hóa sang tiếng Anh. Công ty làm việc với công ty địa phương của Ba Lan để đưa các trò chơi của Capcom lên các hệ máy khác, đặc biệt là phiên bản PC của DmC: Devil May Cry và PlayStation 4, Xbox One, phiên bản PC của Dragon's Dogma được phát hành vào tháng 1 năm 2016 và phiên bản Dead Rising trên PlayStation 4, Xbox One và PC được phát hành vào ngày 13 tháng 9 năm 2016.[11]

Vào ngày 27 tháng 8 năm 2014, Capcom đã đệ đơn kiện vi phạm bằng sáng chế chống lại Koei Tecmo Games tại Tòa án quận Osaka với thiệt hại 980 triệu yên. Capcom tuyên bố Koei Tecmo Games vi phạm một bằng sáng chế trong năm 2002 liên quan đến một tính năng chơi trong các trò chơi video.[12]